Музей історії міста Бреста спочатку був відкритий як філія обласного краєзнавчого музею. Він почав працювати порівняно недавно - 25 липня 1998 року. З 2007 року музей отримав самостійність. У 2008 році в будівлі музею був проведений ремонт і реконструкція.

Експозиція музею розміщена в чотирьох залах. У ній розповідається історія давнього східнослов'янського міста Бересті, що розташовувався на острові, де зараз знаходиться Брестська фортеця, про зародження міста Брест-Литовска, перенесеного на територію Кобринського форштадта при будівництві Брестської фортеці, історії міста у той час, коли він знаходився на території Польщі і називався Брест-над-Бугом, важких воєнних випробувань, що випали на долю міста під час. Великої Вітчизняної війни і повоєнного життя.

У постійній експозиції музею понад 800 експонатів, площа музею - близько 200 квадратних метрів. У музеї представлені: багатюща колекція холодної і стрілецької зброї та військового обмундирування; макети реконструйованого міста Бересті і археологічних розкопок в районі Брестської фортеці; історичні документи та фотографії; старовинні листівки з видами Бреста; старовинні меблі, предмети інтер'єру та побуту; скарб давніх монет, стародавні першодруковані книги, виявлені при розкопках кахлі XVI століття і багато іншого.

В музеї проводяться цікаві екскурсії по історії Бреста для дорослих і школярів. Тут щорічно проходять тематичні виставки з історії та археології рідного краю, а також з історії Великої Вітчизняної війни.