Перший кам'яний храм на місці старицького городища був побудований всього лише за три роки – в 1558-1561 роках. Це був пятишатровый храм на високому подклете. Церква сильно постраждала в Смутний час і занепала. У 1803 році собор був повністю перебудований, можна сказати – побудований заново.

У нинішнього однокупольного храму привертає увагу красивий аттик, на тлі якого дуже виразні фронтони четырехколонных портиків тосканського ордера. Церква має два холодних придела: Покровський і Митрофановский. Поруч височіє триярусна дзвіниця, збудована в 1827 році.