Вірменська громада була заснована в Санкт-Петербурзі в 1710 році, перші зібрання проходили у будинках, що належать членам громади. У 1714 році було подано перше клопотання на дозвіл будівництва церкви для вірмен, влада його відхилили. І тільки в 1725 році Синод нарешті дав дозвіл на проведення зборів у молитовному будинку, який розташовувався в дерев'яному будинку на Васильєвському острові.

На початку 1740 року Гукасу Ширваняну дозволили будувати маленьку церкву з каменю. Однак після смерті імператриці будівництво зупинилося. У травні 1770 року Ованес Лазарян (голова вірменської громади) знову подав прохання і отримав позитивну відповідь. Катериною Другий був підписаний указ, згідно з яким було дозволено військовослужбовцям і торгуючим вірменам будувати церкви в містах Москва і Петербург. Та не минуло й місяця, як під будівництво було відведено місце на Невському проспекті навпроти Гостиного двору.

Архітектор Ю. М. Фельтен розробив проект і очолив будівництво, яке тривало з 1771 по 1776 рік. Було витрачено близько тридцяти трьох тисяч рублів. Ці гроші, в основному, пожертвував голова громади, частина зібрали парафіяни. Проект будівлі церкви дуже скидався на побудовану трохи раніше лютеранську церкву. Хоча архітектор приділив більше уваги декоративному оформленню. Портик церкви був більше винесено, його бічні стінки були по торцях оформлені пілястрами. У стінах були зроблені прорізи різної форми. Перший ярус мав арочні і прямокутні отвори, у другому ярусі були зроблені маленькі віконця круглої форми. Вони дуже добре поєднувалися з фільонками квадратної форми. Суворі капітелі тосканського ордера були замінені іонічними капітелями, а в міжвіконних проміжках були поміщені барельєфи. Маленькі ангели, водружающие хрест, були зображені над входом у церкву.

Усередині церкви знаходяться двадцять пар колон, вони розміщені в кутах під куполом і облицьовані мармуром жовтого кольору. Капітелі виконані білими, що надає більшу виразність. Суцільною стрічкою оперізував стеля приміщення карниз, має декоративний вигляд, особливу чарівність йому надавали дентикулы.

В середині лютого 1780 року храм був освячений вірменським архієпископом Йосифом. На освяченні був присутній князь Р. А. Потьомкін-Таврійський. Вірменська культура сконцентрувалася навколо храму, який став своєрідним центром. Досі при церкві працює вірменська школа і друкарня, видає книги вірменською мовою.

У різні роки церква була обнесена ґратами з чавуну, були встановлені ворота.

У 1841 році архітектор Л. Ф. Вендрамини керував капітальним ремонтом. У 1865 році храмова вежа була перебудована в дзвіницю з трьох дзвонів. У 1900-1906 роки стіни та перекриття будівлі церкви були укріплені, були побудовані хори. У 1887 році художником Айвазовським В. К. громаді була подарована картина «Христос на Тіверіядським озері». У 1915 році храму передали мощі апостола Фадея і святого Григорія Просвітителя.

В 1930 році храм закрили, розділили перекриттями і віддали військовим, які в ньому розмістили штаб протиповітряної оборони. Після війни в будинку робили декорації для театрів. Тільки в 1990 році на прохання вірменської громади Санкт-Петербурга храм почав відновлюватися, і в 1993 році в ньому почалися богослужіння. Реставрація, що почалася в ті роки, триває досі. У липні 2000 року Патріарх – католікос всіх вірмен Гарегін II повністю освятив храм, при цьому був присутній Патріарх Московський і Всієї Русі Алексій II. Тоді ж храму були повернуті мощі святого Георгія, які зберігалися в Ермітажі.