Одним з найбільш цікавих і рідкісних будівель на території Троїце-Сергієвої лаври є церква в ім'я Зішестя Святого Духа на апостолів. Побудована вона в 1476 році кращими псковскими майстрами, яких запросив Василь III для відновлення зруйнованого Успенського собору в Москві. Зодчі відмовилися відновлювати храм, і були направлені в Свято-Троїцьку обитель.

Спочатку Свято-Духівська церква називалася Троїцькою, так як була побудована на місці колишнього дерев'яного собору в ім'я Святої Трійці. Пізніше храм перейменували, і вже в монастирській опису 1641 року вона названа своїм нинішнім ім'ям.

Церква – невелика, але досить висока, схожа на сторожову вежу. Вона дійсно використовувалася в якості вишки, щоб спостерігати за околицями. Фортечні стіни монастиря славно служили Москві, захищаючи її з півночі від ворожих набігів. «Всполошной» дзвін Духівській церкві попереджав ченців про небезпеку під час польсько-литовської облоги в 1608 році.

До речі сказати, дзвіниця храму – вкрай рідкісна споруда архітектури XV століття в центральній Росії. Шість її великих приземкуватих стовпів стоять прямо над четвериком самої церкви і тримають барабан, увінчаний великою круглою блакитний головою з золотим поясом. Такі церкви називають «храмом під дзвоном». До дзвонам Духівській церкві веде лише приставні дерев'яні сходи. Але звонарям давнину не було необхідності підніматися нагору. Стоячи прямо на землі, вони мотузками розгойдували жердини, на яких були закріплені дзвони. Таким чином, дзвони, хитаючись, вдарялися об нерухомі мови і видавали свій неповторний дзвін.

Зовні церква дуже нагадує сусідній Троїцький собор, але більш багата у своєму зовнішньому оздобленні і більш витончена. Фасад її прикрашений пілястрами і напівколонами, що ділять стіну на три частини. Периметр верхній частині оперізує теракотовий рельєф. Кілеподібними закомари і кокошники повторюють архітектуру Троїцького собору. У храмі немає верхнього світла, і вікна фасадів занадто малі, тому довгий час церква залишалася без розпису. Перша настінний розпис з'явилася тут лише в 1665 році за велінням патріарха Никона. Триярусний іконостас рожевого дерева виконаний лаврськими майстрами вже в середині XIX століття.

Довгий час чотирьохскатний дах приховувала дзвіницю, але завдяки сучасним реставраційним роботам, ми знову можемо спостерігати таке рідкісне архітектурна споруда у його первозданному вигляді.

До середини XX століття церква була оточена прибудовами. З південної сторони знаходився вівтар в ім'я Праведного Філарета Милостивого, а з північної – кам'яна каплиця, збудована над могилою Максима Грека, філософа і письменника. Ці прибудови з'єднувала паперть з боку західного фасаду Духівській церкві. Під час реставрації 1938 року каплицю та прибудова розібрали, а заодно й заклали фундамент під стіни і відновили цоколь.

Тут, як і в колишні часи, сповідують парафіян, ведуть служби. У цій невеликій церкві монастиря сповідався Іван Грозний після смерті сина царевича Івана в 1583 році.