Краєзнавчий музей в Стариці відкрився в 1919 році. Основу його склали колекції місцевих археологів-любителів і краєзнавців, найбільш яскравою особистістю серед яких був В. П. Крилов. У дореволюційний період Крилов І. П. разом з істориком А. П. Вершинским видавав у Стариці єдиний на всю Тверську губернію історико-краєзнавчий журнал під назвою «Тверська старина».

На початку свого існування музей розташовувався в колишньому Свято-Успенському монастирі, в настоятельском корпусі. Під час Великої Вітчизняної війни музейну колекцію не встигли вчасно вивезти, і вона майже повністю була знищена. Загинули безцінні рукописи, предмети, книги. З 1975 року Старицький краєзнавчий музей розмістився в будівлі Введенської церкви Свято-Успенського монастиря. У 1977 році Старицький музей отримав статус філії Тверського об'єднаного музею.

У 2008 році у зв'язку з тим, що будівля Введенського храму було передано Тверської єпархії було включено в загальний комплекс відновлюваної Свято-Успенської обителі, в Стариці на кошти фонду відродження Свято-Успенського монастиря для краєзнавчого музею побудували новий будинок. Музей розташувався на в'їзді в місто поряд з Іллінським храмом.

Новий краєзнавчий музей, планування та інтер'єри якого повністю відповідають сучасним вимогам, став центром просвітницькій, дослідницькій та патріотичної роботи, який займається організацією дозвілля населення різних вікових категорій. Тут також проводяться різні наукові заходи.

Співробітниками Старицького музею разом з Тверським об'єднаним музеєм розроблено та оновлено численні екскурсії, серед яких особливе місце займають екскурсії, присвячені археологічним знахідкам Тверського краю (саме в Стариці в музеї до недавнього часу знаходилася основна археологічна експозиція об'єднаного музею), історії Старицького краю з середини 16 століття по 1917 рік і з 1917 року по даний час, архітектури та історії Успенського монастиря, архітектурі Стариці і сторінок історії міста, пов'язаним з ім'ям Пушкіна.

В експозиції краєзнавчого музею розповідається про події Смутного часу, уродженця Стариці – першого російського патріарха Йова, настоятеля Успенського монастиря, про реформи Катерини II, яка затвердила план і герб міста. У музеї можна дізнатися про найважливіші старицьких промислах: каменотесном, ковальському, гончарній, побачити предмети народного побуту.

Окремий тематичний комплекс музею присвячений дворянству стариці. Тут представлена експозиція, яка розповідає про міське життя у 19-на початку 20 століть.: торгівлі, муніципальному управлінні, культурі, побуті, освіті. Справжньою окрасою експозиції є міський інтер'єр. Окремий розділ в експозиції музею стосується періоду Великої Вітчизняної війни.

Завдяки постійним науковим експедиціям та активної діяльності старицьких краєзнавців фонди музею та експозиції постійно поповнюються.