Згідно старовинним письмовим переказом, закладення самого красивого собору Ніколо-Теребенского монастиря відбулося в 1502 році за підтримки багатого поміщика Михайла Обуткова.

В 1611 році собор зруйнували литовські війська, і тільки 30 років тому неподалік від руїн була збудована келія для священика Аврамия. На місці колишнього храму незабаром була виявлена ікона Миколи Чудотворця, що стало знаком для відродження втраченого собору. У 1699 році були розпочаті будівельні роботи. Освячення його відбулося 29 грудня 1699 року. Митрополит Вышневолоцкий і Новгородський Іов підписав грамоту про проведення процесу освячення і видав її Андріану – ієромонаху Теребенской Миколаївської пустелі.

У перші десятиліття 19 століття було отримано довгоочікуване дозвіл на початок будівництва нового кам'яного храму, освяченого на честь Чудотворця і Святителя Миколая, закладення якого відбулося в 1833 році. Безпосередньо обитель надавала для робочих місця для проживання.

Влітку 1833 року ієромонах Сергій підписав договір на обробку нового соборного Нікольського храму з ямщиком по імені Іванов Гаврило і його дітьми: Михайлом, Никифором, Іваном і Петров Гавриловыми-Пожарскими. Діти Гаврила Івановича взялися за оштукатурювання. Всі проведені роботи були зроблені в термін, чисто і сумлінно. Було домовлено і про отлитии виліплених фігур, згодом розташованих у внутрішньому і зовнішньому оздобленні собору, а також у трапезній кімнаті, на вівтарі і в дзвіниці.

Навесні 1835 року набрав чинності новий договір на виконання робіт між ієромонахом Гаврилом та міським міщанином Берестовим Іваном Олексійовичем на розпис стін, починаючи від верхнього купола стіни і закінчуючи аркою; розпису підлягали і внутрішні поверхні вівтаря. Належні за контрактом роботи були завершені влітку 1836 року. За підтримки монастирських робітників був виставлені лісу, що не обійшлося б без підтримки людей Берестова.

Ієромонах Ніколо-Теребенской пустелі, який був відповідальним за будівельний процес при Миколаївському соборі, навесні 1839 року розповів архієпископу Kašinskomu і Тверському про завершення наміченого плану, що стосується не тільки проведення будівельних робіт, але і прикраси новозбудованого собору.

Було подано прохання про дозвіл на лиття нового дзвони, вага якого сягав би 300 пудів. Міщанин Свинкин Михайло Іванович, який виступає в особі головного майстра Осташкова, вирішив взяти участь у виготовленні дзвони. Лиття проходило на монастирській землі. Саме з цієї причини було затверджено рішення про будівництво заводу з цегли і ліси, не вимагаючи від обителі додаткових посібників. Сума винагороди повинна була скласти 10 тисяч рублів, заздалегідь домовившись початку робіт сплатити частину грошових коштів. Інші гроші були заплачені вже після отлития дзвони, при цьому обитель отримала річну гарантію на можливий шлюб.

До теперішнього часу збереглася відомість за 1855 рік, у якій значиться, що храм на честь Святителя Миколая Чудотворця та був кам'яним. Всі будівельні роботи були завішені в 1835 році, а освячення храму відбулося 1 жовтня 1838 року. У соборі значилося два придела, один з яких був освячений в честь святого праведного Чудотворця Якова Боровицького, а другий – на честь Володимирської ікони Богоматері. Освячення першого приділу відбулося 20 жовтня 1834 року Серафимом – Краснохолмским архімандритом, а іншого – через п'ять днів ієромонахом Гавриїлом з Теребенской обителі.

У роки правління радянської влади Нікольський собор, як і більшість інших храмів, був закритий. На сьогоднішній день собор активно відновлюється.